1、戰國時代，大妖怪鬥牙王與人類公主十六夜的兒子——半妖犬夜叉，因為自己半妖的身份受到人類與妖怪的排斥，為了成為真正的妖怪而想得到四魂之玉；而巫女桔梗為了保護和淨化四魂之玉，運用靈力不斷與前來搶奪四魂之玉的妖怪戰鬥。命運的紅線牽引的兩人雖然在開始互為敵對，但兩人卻也因四魂之玉結緣，桔梗發現了犬夜叉粗魯外表下的善良，以及與自己同樣的孤獨；而犬夜叉也看到了桔梗在孤高的外表下其實也有顆孤單的、渴望被愛的心。
2、在不斷的相互了解中，兩人最終相愛了，并約定利用四魂之玉的力量，讓犬夜叉成為人類，而守護使命結束的桔梗也可以回歸到平凡生活，與愛人相守終生。但是，悲劇就此拉開序幕——在約定的日子裡，發生了難以預料的變故。
3、桔梗當時救了一個全身燒傷的盜賊鬼蜘蛛，鬼蜘蛛逐漸對桔梗産生了邪念，想得到桔梗和四魂之玉，于是把自己出賣給衆多妖怪，誕生出了邪惡的半妖——奈落。奈落暗中設計，讓犬夜叉和桔梗誤以為遭到對方的背叛。桔梗用最後一口氣将犬夜叉封印在禦神木上，令犬夜叉進入了永遠長眠，值得注意的是，犬夜叉被封印時的表情十分安詳。而桔梗選擇與四魂之玉一同火化，追随“背叛”她的犬夜叉。
4、五百年後，桔梗的靈魂轉世為現代少女日暮戈薇，一個活潑堅強，卻又普通的初三學生。她在15歲生日那天，被家裡食骨之井中的的妖怪百足妖婦強行帶到了戰國時代，穿越時空，見到了被封印在禦神木上五十年的犬夜叉。妖怪前來搶奪戈薇體内隐藏的四魂之玉，慌忙之下，戈薇解開了犬夜叉的封印，喚醒沉睡的犬夜叉。随後在奪回被屍舞鳥搶走的四魂之玉時，戈薇無意間射碎四魂之玉，使其破碎成殘片，散落于各地。為了搜集齊所有的四魂之玉碎片，犬夜叉和戈薇在彌勒、珊瑚、七寶還有雲母等一衆夥伴的陪同下開始了旅途。
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